為了鎮住禍髏，邁克爾森家族的四人發誓彼此分離，新奧爾良恢復了往日的和平。這種和平安寧的日子過去了七年，文森特、喬什(斯蒂文·克魯格 飾)、弗雷婭和海莉(菲比·托金 飾)盡量避免各種族之間產生矛盾。海莉接到學校電話稱霍普被停學，霍普遺傳了父親克勞斯(約瑟夫·摩根 飾)的一些性格，聰明又桀驁不馴，為了籌錢去找父親克勞斯，因此偷偷地把血賣給同學亨利。亨利是新月狼族的孩子，平日里在學校經常受人欺負，他想要變得強壯，而喝下霍普的血就能讓他成為混血。只是他從學校的紀念圖書館樓頂跳下去，想要自殺來轉化成吸血鬼的辦法自然引起學校的注意，于是學校決定暫停霍普和亨利的學業，讓他們回新奧爾良好好反省。紐約，馬塞爾(查爾斯·邁克爾·戴維斯 飾)向貝利卡求婚，可瑞貝卡(克萊爾·霍爾特 飾)因為家族的原因不能像別人一樣無憂無慮地生活，她既沒有答應求婚也沒有拒絕。向來不守規矩的克勞斯此刻就在法國，和以利亞在一起。自愿催眠失去記憶的以利亞躲在法國小鎮，過著悠閑又快樂的生活。克勞斯思念以利亞，有時會坐在酒吧里，聽著以利亞彈奏鋼琴。這一天，他終于忍不住上前與以利亞聊起了天，也正因為如此，鮮花開始迅速萎縮。在紐約的瑞貝卡也發現鮮花迅速萎縮的情況，甚至就連水龍頭也流出血液，她趕緊打電話給克勞斯，果然克勞斯跟以利亞在一起。基林在新奧爾良等了弗雷婭六年的時間，現在居住在黎巴嫩。弗雷婭知道自己有負于基林，她很矛盾，在家庭和基林之間猶豫不決，最終決定離開新奧爾良去黎巴嫩與基林在一起。海莉為霍普將血給亨利的事向亨利家人道歉，結果亨利因無法控制自己，襲擊了不小心撞了他的酒吧招待波比，以為波比想要殺他。海莉只得周旋于吸血鬼與狼族之間，平息各方的怒火。克勞斯為了避免忘記恩怨的以利亞受傷，于是像瘋子一樣鏟除了仇家。卡洛琳找到克勞斯，明白他這么狂熱殺人，肯定是有個名單，勸他跟女兒霍普聯系。文森特本以為只要以利亞、克勞斯、瑞貝卡等人不要聚在一起，他就有能力應付發生的怪異之事，只是事情并沒有想象中地那么簡單，海莉突然遭遇襲擊失蹤，天上還降下血雨，事態的發展逐漸地失去了控制，讓人感覺特別不安。